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English to Portuguese: Pygmalion - The oppression of the female figure General field: Art/Literary Detailed field: Poetry & Literature
Source text - English The play Pygmalion, by George Bernard Shaw, is based on the story told in book 10 of the Ovid's Metamorphoses. In Ovid's story, Pygmalion is a sculptor, who, despising the futility and debauchery of the women of his days, makes a statue more perfect than any woman who ever lived. He falls madly in love with the statue, and fervently desires that it come to life. To do this, he makes an offering to the goddess Venus, asking that the statue become flesh and blood. Venus grants his request and blesses their union. As a result of this marriage, a girl named Paphos is born.
In the play written by Shaw, Pygmalion is played by Henry Higgins, a strict professor of phonetics, who meets a simple girl named Eliza Doolittle, who sells flowers in the streets. Eliza overhears Higgins saying that he could make a flower girl pass for a lady by teaching her how to speak properly, so she asks him to give her lessons, which actually would be phonetic lessons. Higgins initially thinks this is absurd, but in a bet made with Colonel Pickering, he sees that as an opportunity to mold the girl into a perfect woman (just like Pygmalion). Over the course of a few months, Higgins teaches Eliza to speak in a manner acceptable among people of the highest social classes, and, aided by his mother, Mrs. Higgins, and Pickering, Eliza is dressed in high fashion and learns to behave and converse on a wide variety of subjects. In this way, she is able to circulate in high society without the slightest trace of being a simple flower girl, and Higgins wins the bet. Unlike Ovid's story, Eliza does not marry Higgins, but a boy from a decadent family in society, named Freddy.
What is very striking in both accounts is that the "creator" has a purely selfish interest in the "creation" he is shaping. All the attention Pygmalion pays to the statue reflects his purely carnal desire. Even after she comes to life, her name is not even mentioned, her reaction to events is not reported, and neither is what she thinks or feels. Actually, she continues to be treated as a statue, with no feelings or will of her own. She serves only the function she was created for: to fulfill Pygmalion's wishes.
Similarly, in Shaw's play, Higgins is determined to mold Eliza just to prove his own brilliance. He treats her simply as a piece of furniture in the house, never once taking her feelings and desires into account. Her purpose is to serve him, pointing out his appointments and bringing him his slippers. But Eliza is not content with this, and clearly expresses her frustration that, even after becoming a lady, as she wished, Higgins continues to treat her just like a flower girl. This leads her to rebel and run away from home, asking Mrs. Higgins for shelter, who takes her in.
At this point, it is worth remembering another work based on Ovid's Pygmalion: the short story Galatea, by Madeline Miller. In this tale, we meet Galatea, which is the name of the statue made by Pygmalion, a few years after being transformed into flesh. Due to her extraordinary beauty, she attracts attention wherever she goes, which leads her husband to block her access to the outside world, being almost completely restricted to her room. Galatea had already tried to escape with her daughter, Paphos, but Pygmalion found them and made her life even worse, no longer allowing her to even see her daughter, who is now eleven years old. To try to free herself from this prison, she pretends that she likes and agrees with everything Pygmalion does. Thus, he allows her to be visited by a doctor when she claims to be sick. Getting the nurse to take her out of the house for fresh air, she finally escapes. She knows that, wherever she goes, Pygmalion will not rest until he finds her. So she stops by her sleeping daughter's room to say goodbye, and runs toward the beach, already with her husband on her heels. She lures him into the sea, where she traps him in her stone arms and legs and drags him to their death.
In this tale, narrated in first person by Galatea, the focus is no longer on Pygmalion and his virtues, but on the oppressed female figure of Galatea. She gradually reveals to the reader her afflictions and anguish, even though outwardly she continues to act as her husband expects: like a statue. This tale shows more clearly the oppression suffered by her and perpetrated by her creator, which appears only between the lines in Ovid's account and a little more timidly in Shaw.
At first glance, it may seem that the male figure of Pygmalion/Higgins is doing an extraordinary work, molding a perfect statue/lady, and making her come to life/position in society. However, the "creator" does not take into consideration his "creation", and how she is affected by his actions, nor what her real wants and needs are. In Shaw's play, Eliza is portrayed in an almost childish manner, seeming as if her objections and demands are the tantrums of someone who has won everything and is complaining with a full belly. From my point of view, it doesn't seem like she is being taken seriously as a woman, to the point where she has to run away from home to be noticed and only has the support of another woman, Mrs. Higgins. Furthermore, in the end, her transformation into a lady is validated, not by her personal or professional empowerment and growth, but by achieving a marriage to someone with a vaguely established name in society.
In our modern society, a similar situation often occurred when older men married girls who had barely entered puberty. In this way he could "mold" her into a good and submissive wife. Thus, the way in which the female figure is treated by the male figure in a position of power, in the above-mentioned works, reflects the way society in general has always seen women: as someone inferior who must be at the disposal to serve and satisfy men’s needs.
Translation - Portuguese A peça Pygmalion, de George Bernard Shaw, é baseada na história contada no livro 10 das Metamorphoses, de Ovídio. Na história de Ovídio, Pygmalion é um escultor, que, desprezando a futilidade e a devassidão das mulheres da sua época, faz uma estátua mais perfeita do que qualquer mulher que já existiu. Ele se apaixona perdidamente pela estátua, e deseja ardentemente que ela ganhe vida. Para isso, ele faz uma oferenda à deusa Venus, pedindo que a estátua se torne de carne e osso. Venus atende seu pedido e abençoa sua união. Como resultado desse casamento, nasce uma menina chamada Paphos.
Na peça escrita por Shaw, Pygmalion é representado por Henry Higgins, um rígido professor de fonética, que conhece uma garota simples que vende flores nas ruas chamada Eliza Doolittle. Eliza escuta Higgins dizendo que conseguiria fazer uma florista se passar por uma dama lhe ensinando a falar do modo apropriado, por isso ela pede a ele que lhe dê aulas de fonética. Inicialmente, Higgins acha isso um absurdo, mas, em uma aposta feita com o Coronel Pickering, ele vê que é uma oportunidade de moldar a garota, transformando-a em um modelo perfeito (tal qual Pygmalion). No decorrer de alguns meses, Higgins ensina Eliza a falar de um modo aceitável entre pessoas das mais altas classes sociais e, auxiliado por Pickering e por sua mãe, Mrs. Higgins, Eliza é vestida com alta moda e aprende a se comportar e a conversar sobre os mais diversos assuntos. Desse modo, ela consegue circular pela alta sociedade sem deixar transparecer o menor traço de que era uma simples florista, fazendo com que Higgins ganhe a aposta. Diferente da história de Ovídio, Eliza não se casa com Higgins, mas com um rapaz de uma família decadente na sociedade, chamado Freddy.
O que chama muito a atenção em ambos os relatos é que o “criador” tem um interesse puramente egoísta pela “criação” que está moldando. Toda a atenção que Pygmalion presta à estátua reflete seu desejo puramente carnal. Mesmo depois que ganha vida, nem sequer é mencionado o nome dela, não se relata sua reação aos acontecimentos, e nem o que ela pensa ou sente. Na realidade, ela continua a ser tratada como uma estátua, sem sentimentos ou vontade própria. Ela serve apenas à função para a qual foi criada: satisfazer aos desejos de Pygmalion.
Do mesmo modo, na peça de Shaw, Higgins está determinado a moldar Eliza apenas para provar seu próprio brilhantismo. Ele a trata simplesmente como uma mobília da casa, em nenhum momento levando em conta seus sentimentos e desejos. O propósito dela é servi-lo, apontando seus compromissos e trazendo seus chinelos. Mas Eliza não se contenta com isso, e claramente expressa sua frustração por, mesmo depois de se tornar uma lady, como desejava, continuar a ser tratada por Higgins como uma florista qualquer. Isso a leva a se rebelar e fugir de casa, pedindo abrigo à Mrs. Higgins, que a acolhe.
Neste momento, cabe lembrar de outra obra baseada no Pygmalion de Ovídio: o conto Galatea, de Madeline Miller. Neste conto, encontramos Galatea, que é o nome da estátua feita por Pygmalion, alguns anos depois de transformada em carne. Por sua extraordinária beleza, ela chama a atenção por onde passa, o que leva seu marido a vedar seu acesso ao mundo exterior, ficando quase que totalmente restrita ao seu quarto. Galatea já havia tentado fugir com sua filha, Paphos, mas Pygmalion as encontrou e piorou ainda mais sua vida, não permitindo mais que ela nem mesmo veja sua filha, que então já está com onze anos de idade. Para tentar se libertar dessa prisão, ela finge que gosta e que concorda com tudo que Pygmalion faz. Assim, ele permite que ela seja visitada por um médico quando diz estar doente. Conseguindo que a enfermeira a leve para fora da casa para tomar ar fresco, ela finalmente foge. Ela sabe que, onde quer que vá, Pygmalion não vai descansar até encontrá-la. Por isso, ela passa pelo quarto da filha adormecida para se despedir, e corre em direção à praia, já com o marido no seu encalço. Ela o atrai para dentro do mar, onde o prende com seus braços e pernas de pedra e o arrasta para a morte.
Neste conto, narrado em primeira pessoa por Galatea, o foco deixa de ser Pygmalion e suas virtudes, e passa a ser a figura feminina e oprimida de Galatea. Ela pouco a pouco desvela ao leitor suas aflições e angústias, ainda que exteriormente continue agindo do modo que seu marido espera: como uma estátua. Este conto mostra de modo mais claro a opressão sofrida por ela e perpetrada pelo seu criador, que aparece apenas nas entrelinhas no relato de Ovídio e um pouco mais timidamente em Shaw.
Num primeiro momento, pode parecer que a figura masculina de Pygmalion/Higgins está fazendo uma obra extraordinária, moldando uma estátua/dama perfeita, e fazendo com que ela ganhe vida/posição na sociedade. Porém, o “criador” não leva em consideração sua “criação”, como ela é afetada pelas suas ações, nem quais são seus reais desejos e necessidades. Na peça de Shaw, Eliza é retratada de maneira quase infantil, parecendo que suas objeções e reivindicações são birras de alguém que ganhou tudo e está reclamando de barriga cheia. Do meu ponto de vista, não parece que ela está sendo levada a sério como mulher, ao ponto de ter que fugir de casa para ser notada e ter o apoio apenas de outra mulher, Mrs. Higgins. Além disso, no fim, sua transformação em uma dama é validada, não por seu empoderamento e crescimento pessoal ou profissional, mas pela realização de um casamento com alguém de nome vagamente estabelecido na sociedade.
Em nossa sociedade moderna, situação similar ocorria muitas vezes quando homens mais velhos se casavam com garotas que mal haviam entrado na puberdade. Desse modo, ele poderia “moldá-la” para que se tornasse uma esposa boa e submissa. Assim, o modo como a figura feminina é tratada pela figura masculina em posição de poder, nas obras mencionadas acima, reflete o modo como a sociedade em geral sempre viu a mulher: como alguém inferior que deve estar à disposição para servir e satisfazer as necessidades do homem.
Italian to Portuguese: La catarsi nel purgatorio General field: Art/Literary Detailed field: Poetry & Literature
Source text - Italian IL PURGATORIO
Il secondo regno della Divina Commedia si presenta radicalmente diverso da quello infernale da cui Dante e Virgilio provengono. L’approdo sulla spiaggia al primo canto disegna infatti una geografia nettamente nuova: all’imbuto infernale, che scende nelle viscere della Terra, si è sostituita un’isola a forma di ripida montagna, collocata nell’emisfero australe, agli esatti antipodi di Gerusalemme, e al confine estremo tra il mondo della materia e quello dell'immaterialità.
Le prime due balze formano l'Antipurgatorio; Dante incontra, come abbiamo visto, gli scomunicati che si pentiranno e che girano intorno alla balza procedendo lentamente, i negligenti che siedono pigri e coloro che furono uccisi che camminano cantando; infine arriva nella valletta dei principi che sono tentati dal serpente perché non ebbero sufficiente cura delle cose divine.
Il cambiamento ha molte conseguenze, tanto materiali quanto simboliche: il percorso di ascensione e di purificazione del personaggio principale risulterà infatti condizionato dello scorrere del tempo reale (di fatto, prima annullato dall’eternità delle pene infernali), cui si affianca ora l’attenzione scrupolosa di Dante nel descrivere la situazione atmosferica e cronologica di tutti gli eventi rilevanti della cantica. Ma questo fatto, come per tutti gli aspetti della Commedia, ha anche precisi risvolti simbolico-allegorici: il Purgatorio viene esplicitamente creato e pensato come luogo di passaggio e di transito per le anime non condannate all’Inferno, ma non ancor degne di contemplare la meraviglia di Dio nei cieli. Questo elemento è decisivo per l’alleviamento di stile, toni ed immagini rispetto al regno precedente; e anche l’atteggiamento dei personaggi in via di purificazione (nonché di Dante stesso) è ben distante dalla drammaticità di certi passi degli ultimi gironi infernali.
In vetta, abbandonato il “dolce duca” Virgilio, Dante accederà al Paradiso Terrestre, e reincontrerà l’amata Beatrice, sua nuova guida per l’ultimo regno.
LA CATARSI
Catarsi è un termine originariamente usato dal filosofo greco Aristotele e si riferisce al mezzo attraverso il quale l'uomo purifica la sua anima, e inizialmente questo mezzo era la tragica rappresentazione. Nella tragedia greca, i personaggi, attraverso scelte sbagliate e azioni disastrose, sono passati dalla felicità all'infelicità, causando sentimenti di terrore e pietà nel pubblico, che scatenavano una scarica emotiva, purgando così le emozioni umane.
Aristotele si riferisce in particolare agli effetti terapeutici, morali e cognitivi causati dal genero tragico, dal rilascio della paura dal destino che attende l'eroe e dal sentimento di compassione o sofferenza che la situazione del protagonista suscita perché ci identifichiamo con la sua virtù.
FIGURA - Smembramento di Penteu a Baccanti (fato a pezzi per la sua mamma e le sue zie)
LA PSICOANALISI
La psicoanalisi ha ereditato il concetto di catarsi e lo ha incorporato come mezzo per rivivere e superare il trauma. Attraverso il processo catartico, una persona può demolire le sue difese interiori per condividerle con qualcuno e superare così ciò che lo sta sovraccaricando.
La catarsi in psicoanalisi si riferisce alla strategia terapeutica in base alla quale vengono rilasciate frustrazioni, emozioni negative che disturbano la vita e conflitti che ci impediscono di andare avanti.
Attraverso questo processo, l'essere umano si sente meglio con se stesso, rilascia tutto ciò che lo danneggia internamente e ricarica la sua energia emotiva grazie all'espressione interiore che deriva dalla libertà.
LA CATARSI NEL PURGATORIO
Non vengono meno, tuttavia, alcune costanti di tutto il poema: l’itinerario dantesco si presta sempre alla doppia lettura, tra cammino individuale e significato universale.
Il mattino seguente si trova davanti alla vera parte del Purgatorio, supera tre gradini di una scala: uno bianco di marmo, uno di pietra ruvida e uno rosso di porfido: sono i simboli di penitenza e della volontà che spinge le anime a purgarsi delle loro colpe.
L'angelo guardiano segna sulla fronte di Dante "sette P" rappresentanti i sette peccati capitali che si espiano nei sette giorni, questi ogni giorno saranno cancellati da altri angeli via via che Dante passerà di balza in balza, osservando da vicino coloro che espiano, appunto, i sette peccati capitali e meditando su esempi di virtù o di vizi castigati.
Dopo aver segnato le "sette P" l'angelo prende dalla sua veste le due chiavi, una d'oro e l'altra d'argento; sono le chiavi che aprono la porta alle sue spalle.
Inizia così il vero viaggio di Dante e Virgilio nel Purgatorio.
Dopo l'antipurgatorio si arriva alle sette cornici che formano il vero Purgatorio; sulla cui vetta vi è il paradiso terrestre, l'Eden dove vissero Adamo ed Eva prima del peccato originale. Le anime sono distribuite sulle cornici scavate sui fianchi della montagna. Sette sono le balze corrispondenti ai sette peccati capitali: superbia, invidia, ira, accidia, avarizia, gola, lussuria.
Nella prima balza si espia la superbia, le anime camminano curve sotto pesanti macigni e guardano sculture raffiguranti esempi di umiltà scolpite su una parete di marmo e di superbie dipinti sul pavimento.
Nella seconda balza si espia l'invidia; gli invidiosi siedono con indosso il cilicio, hanno gli occhi cuciti con il filo di ferro mentre voci sconosciute gridano esempi di invidia punita e di carità premiata.
Nella terza balza si espia l'ira; le anime sono avvolte in un fumo denso e acre; le accompagnano esempi di mansuetudine.
Nella quarta cornice si espia l'accidia; le anime sono costrette a correre gridando esempi di sollecitudine e di pigrizia.
Nella quinta cornice si espia l'avarizia; gli avari giacciono bocconi sulla nuda terra, con mani e piedi legati; piangono e pregano citando esempi di povertà e avarizia.
Nel sesto girone si espia la golosità, i golosi, ridotti a scheletri, sono tormentati da fame e sete e costretti a vedere frutti diversi e acqua limpida.
Nel setimo girone è dove si espia la lussuria, qui le anime ardono nel fuoco gridando esempi di castità esaltata e di incontinenza punita.
La purificazione attraverso la sofferenza
Bisogna che anche Dante passi attraverso le fiamme per purificarsi; Dante è riluttante e il buon Virigilio ricorre ancora una volta al ricordo di Beatrice per spronarlo ad entrare nel fuoco.
Dopo l’incontro con Beatrice nel Paradiso terrestre, che simboleggia anche la luce di Dio, lei rimprovera a Dante le sue colpe e lo spinge a confessarle egli stesso.
La confessione lo purifica, Matelda lo purifica ancora immergendolo nelle acque del Letè e poi in quelle dell'Eunoè che ravvivano la memoria del bene compiuto facendo dimenticare le colpe commesse. Il poeta finalmente è "Puro e disposto a salire alle stelle".
Translation - Portuguese O PURGATÓRIO
O segundo reino da Divina Comédia é radicalmente diferente do reino infernal do qual Dante e Virgílio vieram. De fato, o desembarque na praia no primeiro canto desenha uma geografia nitidamente nova: o funil infernal, que desce para as entranhas da Terra, foi substituído por uma ilha em forma de montanha íngreme, localizada no hemisfério sul, exatamente nos antípodas de Jerusalém e na fronteira extrema entre o mundo da matéria e o da imaterialidade.
Os dois primeiros penhascos formam o Antipurgatório; Dante encontra, como vimos, os excomungados que se arrependem e que caminham lentamente ao redor do penhasco, os negligentes que ficam parados e os que foram mortos que caminham cantando; finalmente, ele chega ao vale dos príncipes que são tentados pela serpente porque não cuidaram suficientemente das coisas divinas.
A mudança tem muitas consequências, tanto materiais quanto simbólicas: o caminho de ascensão e purificação do personagem principal será, de fato, condicionado pela passagem do tempo real (na verdade, anteriormente anulado pela eternidade das punições infernais), que agora é acompanhado pela atenção escrupulosa de Dante ao descrever a situação atmosférica e cronológica de todos os eventos relevantes na cântica. Mas esse fato, como todos os aspectos da Comédia, também tem implicações simbólico-alegóricas precisas: o Purgatório é explicitamente criado e pensado como um lugar de passagem e trânsito para almas não condenadas ao Inferno, mas ainda não dignas de contemplar a maravilha de Deus no céu. Esse elemento é decisivo para o alívio do estilo, do tom e das imagens em comparação com o reino anterior; e até mesmo a atitude dos personagens em processo de purificação (assim como a do próprio Dante) está muito distante do drama de certas passagens nos últimos círculos do Inferno.
No topo, depois de abandonar o "doce duque" Virgílio, Dante entrará no Paraíso Terrestre e se reunirá com sua amada Beatriz, sua nova guia para o último reino.
A CATARSE
Catarse é um termo originalmente usado pelo filósofo grego Aristóteles e refere-se ao meio pelo qual o homem purifica sua alma, inicialmente através da representação trágica. Na tragédia grega, os personagens, por meio de escolhas erradas e ações desastrosas, passavam da felicidade à infelicidade, causando sentimentos de terror e piedade na plateia, o que desencadeava uma descarga emocional, purgando assim as emoções humanas.
Aristóteles se refere particularmente aos efeitos terapêuticos, morais e cognitivos causados pelo gênero trágico, a liberação do medo do destino que aguarda o herói e o sentimento de compaixão ou sofrimento que a situação do protagonista desperta ao nos identificarmos com sua virtude.
FIGURA - Desmembramento de Penteu nas Bacantes (despedaçado por sua mãe e suas tias)
A PSICANÁLISE
A psicanálise herdou o conceito de catarse e o incorporou como um meio de reviver e superar um trauma. Por meio do processo catártico, uma pessoa pode demolir suas defesas internas a fim de compartilhá-las com alguém e, assim, superar o que a está sobrecarregando.
A catarse na psicanálise refere-se à estratégia terapêutica por meio da qual as frustrações, as emoções negativas que perturbam a vida e os conflitos que nos impedem de seguir em frente são liberados.
Por meio desse processo, o ser humano se sente melhor consigo mesmo, libera tudo o que o prejudica internamente e recarrega sua energia emocional por meio da expressão interior que vem da liberdade.
A CATARSE NO PURGATÓRIO
Há, no entanto, certas constantes ao longo do poema: o itinerário de Dante sempre se presta a uma dupla leitura, entre a jornada individual e o significado universal.
Na manhã seguinte, ele se encontra em frente à parte real do Purgatório, atravessa três degraus de uma escada: um branco de mármore, um de pedra bruta e um vermelho de pórfiro: esses são os símbolos da penitência e da vontade que leva as almas a se purificarem de seus pecados.
O anjo da guarda marca "sete P's" na testa de Dante, representando os sete pecados capitais que são expiados durante os sete dias; eles serão apagados a cada dia por outros anjos enquanto Dante passa de penhasco em penhasco, observando atentamente aqueles que expiam os sete pecados capitais e meditando sobre exemplos de virtude ou vícios que foram punidos.
Depois de marcar os "sete P's", o anjo tira de seu manto as duas chaves, uma de ouro e outra de prata; são as chaves que abrem a porta atrás dele.
Assim começa a verdadeira viagem de Dante e Virgílio ao Purgatório.
Depois do Antipurgatório, chega-se aos sete círculos que formam o verdadeiro Purgatório, no topo dos quais está o paraíso terrestre, o Éden onde Adão e Eva viviam antes do pecado original. As almas são distribuídas pelos círculos esculpidos nas laterais da montanha como penhascos. Há sete círculos, correspondentes aos sete pecados capitais: orgulho, inveja, ira, preguiça, avareza, gula e luxúria.
No primeiro círculo, o orgulho é expiado, as almas caminham curvadas sob pesadas pedras e olham para esculturas que representam exemplos de humildade esculpidos em uma parede de mármore e de soberba pintada no chão.
No segundo círculo, a inveja é expiada; os invejosos sentam-se usando um cilício, com os olhos fechados com arame, enquanto vozes desconhecidas gritam exemplos de inveja punida e caridade recompensada.
No terceiro círculo, a ira é expiada; as almas são envolvidas por uma fumaça espessa e acre; exemplos de mansidão as acompanham.
No quarto círculo, a preguiça é expiada; as almas são forçadas a correr gritando exemplos de solicitude e preguiça.
No quinto círculo, a avareza é expiada; os avarentos se deitam em pedaços na terra nua, com as mãos e os pés amarrados; eles choram e oram, citando exemplos de pobreza e avareza.
No sexto círculo, a gula é expiada; os glutões, reduzidos a esqueletos, são atormentados pela fome e pela sede e forçados a ver diferentes frutas e água limpa.
No sétimo círculo é onde a luxúria é expiada, onde as almas queimam no fogo gritando exemplos de castidade exaltada e descomedimento punido.
Purificação por meio do sofrimento
Dante também deve passar pelas chamas para se purificar; Dante reluta e o bom Virgílio mais uma vez recorre à memória de Beatriz para incentivá-lo a entrar no fogo.
Depois de seu encontro com Beatriz no Paraíso Terrestre, que também simboliza a luz de Deus, ela repreende Dante por suas falhas e o incentiva a confessá-las.
A confissão o purifica, e Matilda o purifica novamente imergindo-o nas águas do Rio Lete e depois nas do Rio Eunoé, que reavivam a memória do bem que ele fez, fazendo-o esquecer suas faltas. O poeta está finalmente "Puro e disposto a ascender às estrelas".
Portuguese to English: Frugivorous moths from Brazil: a review aiming at conservation programs General field: Science Detailed field: Zoology
Source text - Portuguese Resumo
Estudos que utilizam estratégias de levantamento e monitoramento de fauna terrestre têm sido cada vez mais utilizados em programas de conservação in situ. Estes métodos permitem identificar e quantificar impactos antrópicos nos ecossistemas, bem como propor medidas mitigadoras. Neste contexto, os insetos constituem um grupo de grande relevância nas avaliações ecológicas de ecossistemas terrestres, já que são dominantes em diversidade de espécies e participam de todas as cadeias tróficas, além de responderem às alterações ambientais. A ordem Lepidoptera destaca-se no biomonitoramento, principalmente com as borboletas frugívoras, que se mostram sensíveis a diferentes impactos ambientais e gradientes ecológicos. As armadilhas arquitetadas para borboletas frugívoras coletam também uma grande diversidade de mariposas, que acabam descartadas das amostragens devido às dificuldades de identificação e ausência de especialistas na região Neotropical. As mariposas frugívoras pertencem principalmente à superfamília Noctuoidea, mas nenhum estudo até o momento coligiu registros sobre espécies que ocorrem no Brasil, sua distribuição e possíveis benefícios de sua inclusão junto aos planos de monitoramento envolvendo as borboletas frugívoras. Dessa forma, o presente manuscrito teve como objetivo fazer a revisão da literatura que registrou espécies de mariposas frugívoras (Lepidoptera: Noctuoidea) no Brasil, a fim de produzir um primeiro checklist de espécies brasileiras que compartilham deste hábito alimentar. Adicionalmente, revisou-se os diferentes comportamentos associados à frugivoria e discutiu-se como a inclusão das mariposas poderia enriquecer os programas de conservação e monitoramento de fauna já realizados no país com as borboletas. No total, 136 espécies foram coligidas da literatura, distribuídas em 30 gêneros, pertencentes às famílias Erebidae e Noctuidae, com registros no país. A exemplo das borboletas, as mariposas frugívoras não são representadas por um único grupo monofilético. As linhagens mais representativas são Calpini (Calpinae), Thermesiini (Erebinae), e Eriopygini (Noctuinae). Devido às diferenças ecológicas entre borboletas e mariposas frugívoras (e.g. período de atividade de voo, relação com plantas hospedeiras, diversidade de pragas agrícolas) muitas informações biológicas novas podem ser adicionadas às pesquisas atualmente realizadas. Estudos aplicados ainda são necessários para testar se as mariposas são igualmente sensíveis a alterações ambientais, se são estratificadas verticalmente em ecossistemas florestais e se apresentam distribuição geográfica restrita e/ou endêmica aos tipos vegetacionais brasileiros.
O monitoramento de fauna é uma ferramenta que permite identificar e mitigar impactos antrópicos diretos e indiretos, bem como alterações naturais nos ecossistemas terrestres, favorecendo estudos de conservação de médio e longo prazo (Hoffmann et al., 2019). Em estudos de monitoramento de fauna terrestre, os insetos se destacam, principalmente em função de sua elevada diversidade de espécies e presença nos mais variados nichos tróficos. Além disso, diversas técnicas de amostragem entomológica já tradicionalmente empregadas permitem a ação de protocolos padronizados e replicáveis em diferentes lugares do mundo (Rydon, 1964; Sussenbach & Fiedler, 1999; Freitas et al., 2014; Matos-Maraví et al., 2019).
Entre os principais grupos de insetos utilizados como modelos para programas de monitoramento de fauna, destacam-se as borboletas frugívoras (Hill et al., 2021). O grupo tem se mostrado sensível a diferentes impactos ambientais e gradientes ecológicos e as pesquisas realizadas com estes organismos têm fornecido dados importantes sobre distribuição, biologia, interações com outros organismos, bem como estado de conservação dos ecossistemas e diversidade biológica (Beirão et al., 2017; Filgueiras et al., 2019; Santos et al., 2020; Brito et al., 2021). Por se alimentarem de líquidos ou compostos orgânicos em estado de fermentação, as borboletas frugívoras são atraídas por iscas, geralmente preparadas com banana e caldo de cana ou demais compostos e misturas ricos em carboidratos (Santos et al., 2016). Estas iscas são então dispostas em armadilhas, usualmente no padrão Van Someren & Rydon (VSR) (Rydon, 1964; Shuey, 1997; Uehara-Prado et al., 2006), podendo amostrar a fauna em tempo integral e em diferentes áreas de forma simultânea e padronizada (Süssenbach & Fiedler, 1999; Santos et al., 2016).
As armadilhas VSR, no entanto, não capturam apenas borboletas frugívoras. Uma vez que as armadilhas ficam ativas durante a noite, elas também capturam uma guilda particular de mariposas de mesmo hábito alimentar, sobretudo pertencente à superfamília Noctuoidea (Rydon, 1964; Süssenbach & Fiedler, 1999; Freitas et al., 2003, 2014; Holloway et al., 2013). Esta superfamília conta com aproximadamente 42.400 espécies, constituindo a maior superfamília de Lepidoptera (van Nieukerken et al., 2011), dentre as quais, Erebidae e Noctuidae possuem hábitos frugívoros.
Erebidae é a maior família de Noctuoidea, com aproximadamente 25.000 espécies descritas (Zahiri et al., 2011). Esta família compreende espécies que, apesar dos avanços recentes na área da sistemática molecular, ainda são pouco estudadas taxonomicamente (Fibiger & Lafontaine 2005; Ferro et al., 2012). Noctuidae, por sua vez, possui mais de 12.000 espécies descritas, distribuídas em aproximadamente 1.150 gêneros (van Nieukerken et al., 2011), e concentra uma grande parcela de espécies de importância agrícola (Zahiri et al., 2013; Keegan et al., 2021). Em muitos ecossistemas terrestres, noctuídeos e erebídeos desempenham importantes papéis ecológicos enquanto herbívoros, associando-se a diferentes grupos de plantas hospedeiras, assim como as borboletas.
No Brasil, devido à ampla extensão territorial, esforços para amostrar e catalogar a biodiversidade envolvem muitos desafios, parte deles ligados às grandes limitações de investimento em pesquisa científica e envolvimento de profissionais capacitados para a realização das amostragens sistematizadas (Freitas & Marini-Filho, 2011; Roque et al., 2018). A inclusão das mariposas em protocolos de amostragem de borboletas frugívoras seria uma ação facilmente aplicável, uma vez que as mariposas podem ser amostradas com a utilização das mesmas armadilhas e o mesmo desenho experimental de forma simultânea, sem aumento de custos ou de profissionais envolvidos no trabalho de campo. Neste contexto, o presente manuscrito teve como objetivo revisar os estudos que registram espécies de mariposas frugívoras (Lepidoptera: Noctuoidea) que ocorrem no Brasil, bem como caracterizar hábito frugívoro destas espécies, provendo assim um primeiro checklist de espécies do país. Por fim, propomos uma discussão sobre como as diferentes características biológicas das mariposas frugívoras podem ser exploradas no intuito de enriquecer os estudos de lepidópteros frugívoros visando programas de conservação e monitoramento de fauna.
MATERIALS AND METHODS
Realizou-se uma busca exaustiva da literatura que cita espécies de Erebidae e Noctuidae presentes no Brasil, associadas ao hábito frugívoro. Procurou-se, a priori, por registros deste comportamento em campo, ou registros da presença de adaptações morfológicas no ápice da probóscide destas espécies que as relacionem com o hábito frugívoro. Uma vez assinaladas como possíveis mariposas frugívoras, outros demais registros destas espécies foram levantados para enriquecer informações sobre sua distribuição e interações ecológicas. Desta forma, produziu-se um primeiro checklist de espécies brasileiras de mariposas frugívoras, incluindo informações disponíveis sobre: i) análises morfológicas da probóscide já realizadas (microscopia eletrônica ou de varredura), para confirmação de estruturas adaptadas ao hábito perfurador; ii) relato de observação do hábito perfurador de frutos; iii) protocolos de amostragem (destacando-se aqueles que utilizaram iscas com frutas e armadilhas do tipo Van Someren & Rydon); iv) locais de ocorrência das espécies; v) principais famílias de plantas hospedeiras utilizadas. Através de todas estas informações coligidas se mostrou necessário, antes de tudo, caracterizar o hábito frugívoro, uma vez que a literatura descreve uma ampla variação deste hábito associado a diferentes grupos de mariposas frugívoras distribuídos pelo mundo.
A classificação adotada seguiu estudos taxonômicos e sistemáticos com foco em Erebidae e Noctuidae (Berio, 1991; Zilli, 2003; Zahiri et al., 2012, 2013; Keegan et al., 2021; Barbut, 2022).
RESULTS AND DISCUSSION
Characterization of frugivorous habit
O surgimento de diferentes hábitos alimentares em vários momentos da evolução de Lepidoptera, possibilitou o aproveitamento de diferentes recursos nutricionais (Krenn & Kristensen, 2004; Stekolnikov & Korzeev, 2007; Krenn, 2019). Além do néctar, outros recursos como o exsudado de seiva de árvores, frutos maduros em decomposição, lágrimas, carcaças, poças d’água e até mesmo sangue são fontes alimentícias que fazem parte da dieta de lepidópteros (Krenn, 2010; Zaspel et al., 2014; Lehnert et al., 2016). A presença ou ausência de microestruturas como a sensilla styloconica no ápice da probóscide dos lepidópteros, bem como suas modificações estruturais, podem servir como um indicativo do tipo de recurso alimentar explorado (Molleman et al., 2005; Lehnert et al., 2016; Lehnert & Wei, 2019).
A diversidade de hábitos alimentares do grupo desperta o interesse para estudos relacionados à morfologia da probóscide de Lepidoptera, em especial com relação às espécies capazes de perfurar frutos ou até mesmo a pele de mamíferos (Bänziger, 1970; Bänziger, 1980; Zaspel et al., 2007). Espécies perfuradoras de frutos tendem a apresentar uma probóscide mais resistente e menos longa, sem variação de altura ao longo do seu comprimento quando comparadas com as não perfuradoras, além de feixes musculares maiores e robustos (Zenker et al., 2011). O ápice da probóscide pode ser altamente modificado, com a porção final pontiaguda, favorecendo o hábito perfurador (Bänziger, 1970). Próximo à região apical da probóscide, existem ainda estruturas da cutícula e sensilas, modificadas para a perfuração (Krenn, 2019). Além disso, a probóscide das perfuradoras possui na região lateral estruturas eréteis, derivadas das sensilas (Bänziger, 1980), utilizadas para perfurar e ancorar a probóscide durante a perfuração e estão ausentes nos indivíduos perfuradores menos eficientes (Bänziger, 1970; Krenn, 2019). A eficiência em perfurar tecidos depende também da rigidez e de movimentos da probóscide. Bänziger (1980) descreveu os movimentos do eixo central e torção oscilatória, de mariposas do gênero Calyptra Ochsenheimer, 1816, e que auxiliam na perfuração de tecidos. Estas mudanças no movimento da probóscide, bem como a presença de caracteres derivados permitiram novos papéis funcionais na alimentação dos lepidópteros (Krenn, 2010).
A presença de estruturas modificadas na ponta da probóscide (e.g. sensilla styloconica), é compartilhada entre mariposas frugívoras das famílias Erebidae e Noctuidae (Zenker et al., 2011), borboletas frugívoras Nymphalidae (Krenn et al., 2001), mariposas zoófilas, como as “frequentadoras de olhos” ou “lacrimófagas” (Büttiker et al., 1996) e pelas mariposas vampiro que praticam o hábito facultativo da hematofagia (Bänziger, 1980; Zaspel et al., 2007), provavelmente utilizado para obtenção de nutrientes complementares, como carboidratos e sais minerais (Molleman, 2010; Zaspel et al., 2012).
No entanto, as adaptações morfológicas associadas à frugivoria nem sempre podem ser facilmente reconhecidas nas probóscides dos lepidópteros (Zenker et al., 2010). Isso porque, o hábito de se alimentar de frutos em decomposição pode ser facultativo e/ou oportunístico. Desta forma, as espécies frugívoras de Lepidoptera podem ser classificadas como perfuradoras primárias ou secundárias (Bänziger, 1982). As perfuradoras primárias seriam aquelas capazes de perfurar as frutas, apresentando modificações estruturais na probóscide.
Os perfuradores primários são representados sobretudo pelos membros da subfamília Calpinae (Erebidae), em alguns casos, causando danos diretos aos pomares, e.g. Oraesia Guenée, 1852, Eudocima Billberg, 1820 e Gonodonta Hübner, 1818 (Zenker et al., 2010; Zaspel et al., 2012; Borth & Kons, 2022).
Já entre as perfuradoras secundárias (e.g. Ascalapha odorata Linnaeus, 1758), o hábito frugívoro é facultativo e/ou oportunista, e nem sempre a probóscide apresenta modificações morfológicas aparentes (Zenker et al., 2010). Muitas destas frugívoras apenas aproveitam perfurações já existentes, feitas pelas perfuradoras primárias ou por danos produzidos por outros animais frugívoros (Borth & Kons, 2022). Neste caso, o dano ocorre apenas na polpa dos frutos, que acaba perfurada e dilacerada, tornando inclusive estes frutos propensos ao apodrecimento, provocado por inoculação de patógenos, como fungos e bactérias (Bänziger, 1982).
As perfuradoras secundárias são representadas por linhagens bastante dispersas na filogenia de Erebidae e Noctuidae, conforme mostram as análises moleculares recentes (Zahiri et al., 2012, 2013; Zaspel et al., 2012), e.g. Thermesiini Guenée, 1852, e alguns membros de Euclidiini Guenée, 1852, Poaphilini Guenée, 1852 e Eriopygini Fibiger & Lafontaine, 2005 (Zenker et al., 2010). Um terceiro grupo de frugívoras ainda pode ser considerado, formado pelas espécies que apenas ingerem o sumo disponível das frutas danificadas ou, no máximo, raspam células superficiais da polpa do fruto, utilizando as cerdas da probóscide (e.g. sensilas), a fim de liberar algum conteúdo líquido proveniente da polpa do fruto. Contudo, diferenciar este grupo das perfuradoras secundárias pode ser muito complexo, necessitando que se avalie o recurso alimentar disponível, bem como o comportamento e a morfologia dos indivíduos (Bänziger, 1982; Zaspel et al., 2011).
Portanto, a análise do aparato morfológico pode fornecer informações acerca do provável hábito alimentar das espécies, mas esta característica deve ser avaliada em conjunto com outros registros da história natural das espécies. Isto é especialmente importante para os programas de monitoramento de fauna, uma vez que há a necessidade de delimitação das espécies que são passíveis de amostragem com iscas de frutas em decomposição. Nos tópicos seguintes, apresentamos a partir de revisão da literatura, as espécies de Noctuoidea já conhecidas pela frugivoria, bem como aquelas potencialmente frugívoras e que, portanto, seriam de interesse para a delimitação deste nicho trófico nos lepidópteros de hábitos noturnos.
Who are the frugivorous moths from Brazil?
A superfamília Noctuoidea teve um total de 136 espécies de mariposas frugívoras registradas no Brasil. As espécies listadas pertencem a 30 gêneros distintos, das famílias Erebidae e Noctuidae (Tabela 1).
A família Erebidae foi a mais representativa em número de espécies, com um total de 117 espécies, distribuídas em 27 gêneros, representadas majoritariamente pelas linhagens Calpini (n = 44), Thermesiini (n = 34), Omopterini (n = 11) e Anomini (n = 9). Os Calpinae apresentaram a maioria das espécies classificadas como perfuradores primários de frutos, conforme já descritos por outros estudos, devido à presença de estruturas perfurantes na probóscide (Zaspel et al., 2011; Zaspel et al., 2012; Klem & Zaspel, 2019). Dentre eles, Gonodonta spp. e Oraesia argyrosema (Hampson, 1926) destacam-se por causar danos e perdas em cultivares de frutas cítricas e de Vitis vinifera L. (Todd, 1959; Zenker et al., 2012). Os Ophiderini, também considerados perfuradores primários de frutas, em especial, dos pomares de frutas cítricas, além de papaia, kiwi e carambola, sendo o gênero Eudocima o mais conhecido por tal hábito, com relatos no Brasil e também em outros países (Leong & Kueh, 2011; Hernández-Ruiz et al., 2017; Reeves et al., 2017; Montes et al., 2018; Vargas-Fonseca et al., 2020).
Todos os demais gêneros de Calpinae de ocorrência no Brasil (Ferenta Walker, 1857, Graphigona Walker, 1857, Oraesia Guenée, 1852, Plusiodonta Guenée, 1852 e Tetrisia Walker, 1867) foram aqui incluídos como prováveis frugívoros por apresentar características morfológicas e história evolutiva que sugerem o comportamento de perfurador primário (Zaspel et al., 2011).
Antes tratado como Calpinae (Fibiger & Lafontaine, 2005), Goniapteryx servia (Stoll, 1780) são também erebídeos de hábitos frugívoros, embora sem estruturas morfológicas na probóscide especializadas na probóscide para a na perfuração de frutas (Zaspel et al., 2011). Por isso, esta espécie junto a outras duas que ocorrem no Brasil são aqui classificadas como potenciais perfuradores secundários. Desde o trabalho de Zaspel & Brenham (2008), Goniapteryx permanece com um gênero de Erebidae Incertae sedis.
Em Thermesiini os indivíduos são majoritariamente perfuradores secundários de frutos, como é o caso das espécies Ascalapha odorata e Feigeria mineis Geyer, 1827, ambos também associadas com cultivos de uvas no Brasil (Zenker et al., 2010). Para algumas espécies de Thermesiini, porém, o tipo de hábito perfurador não está totalmente claro (Tabela 1) uma vez que há registros de observação de sua frugivoria, embora sem maiores evidências sobre sua real capacidade de perfuração. O gênero Zale Hübner, 1818, foi o único representante de Omopterini nesta revisão, sendo seus indivíduos caracterizados pelo hábito perfurador secundário, conforme observado para Zale exhausta Guenée, 1852, no Brasil (Zenker et al., 2010; Zenker et al., 2012). As espécies deste gênero, registradas no Brasil (Duarte et al., 2022), são morfologicamente muito semelhantes entre si, justificando sua inclusão como potenciais frugívoros, assim como Z. exhausta.
Ainda em Erebinae, as tribos Poaphilini, Euclidiini, Ophiderini e Panopodini também foram relatadas na literatura com algumas espécies que apresentam hábito frugívoro, embora com menor representatividade. A tribo Poaphilini, aqui representada pelos gêneros Achaea Hübner, 1823, Dysgonia Hübner, 1823 e Neophisma Guenée, 1852, conta com espécies adaptadas para perfuração secundária das frutas, causando danos e lacerações na polpa quando exposta. No Brasil, Achaea ablunaris Guenée, 1852 e Neophisma tropicalis são relatadas como causadoras de danos em cultivos de uvas, ocasionando redução da produção das frutas devido à inoculação de patógenos que causam o apodrecimento das bagas (Zenker et al., 2010). As espécies asiáticas de Dysgonia, por sua vez, são tidas como perfuradoras primárias por Bänziger (1982), embora o tipo de hábito perfurador não seja detalhado para as espécies brasileiras.
Em Euclidiini, o gênero representante foi Mocis Hübner, 1823, conhecido por ser perfurador secundário, sem adaptações na probóscide para perfurar os frutos, apenas dilacerando-os e sugando o sumo (Zenker et al., 2010; Zaspel et al., 2011). Uma outra subfamília de Erebidae de grande representatividade na fauna brasileira é Eulepidotinae. Entretanto, apenas Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Panopodini) e Erebostrota murifera Dognin, 1914 (Incertae sedis) são espécies registradas desta grande subfamília (144 espécies registradas no Brasil) associadas a hábitos frugívoros. A primeira é amplamente conhecida pelo seu status de espécie praga enquanto larva, associada a diversos cultivares, principalmente da soja (Bortolotto et al., 2015). Os adultos foram registrados como perfuradores secundários de frutos de Vitis vinífera L., (Zenker et al., 2012). Já a segunda foi registrada com armadilhas frugívoras instaladas no bioma amazônico, estando provavelmente associadas ao estrato florestal de sub-bosque (Ribeiro et al., 2016).
Também os Scoleopteryginae são conhecidos nas regiões tropicais por seus hábitos frugívoros. Na Ásia Meridional, Holloway et al. (2013) sugerem que diferentes gêneros desta subfamília apresentam preferências distintas ao tipo de iscas inseridas em armadilhas VSR (peixes e crustáceos em decomposição são também utilizados em armadilhas frugívoras nas regiões tropicais em complementação às de bananas; ver Checa et al., 2018. No caso, o grupo de gêneros relacionados à Anomis teriam preferência pelas armadilhas contendo bananas (Holloway et al., 2013). Na Europa, o gênero tipo da subfamília é também frugívoro (Büttiker, 1997). No Brasil, entre espécies de Anomis Hübner, 1821, registradas até o momento, nenhuma foi citada explicitamente como frugívora. Como as espécies Anomis não brasileiras são conhecidas por serem perfuradores primárias de frutos (Zaspel et al., 2011), elas são incluídas no presente estudo como espécies potencialmente frugívoras. Além de Anomis, Zenker et al. (2011) registram Alabama argillacea Hübner, 1823, como uma perfuradora secundária.
Na família Noctuidae, três espécies apenas foram formalmente registradas no Brasil com hábitos frugívoros Chabuata major (Guenée, 1852), Pararcte schneideriana (Stoll, 1782) e Sosxetra grata Walker, 1862. Chabuata major foi registrada perfurando a polpa de frutos de Vitis (Zenker et al., 2010; Zenker et al., 2012;). Entretanto, encontrou-se a presença de estames na probóscide destes mesmos indivíduos, sugerindo que a espécie também possui um hábito nectarívoro assim como os demais Noctuidae (Zenker et al., 2010). Quanto às duas outras espécies não foi possível inferir seu tipo de hábito perfurador, uma vez que os registros de frugivoria foram obtidos através de armadilhas VSR (Ribeiro et al., 2015; Inacio et al., 2019). Ambos gêneros são monotípicos, atualmente reconhecidos como pertencentes à subfamília Dyopsinae (Zahiri et al., 2013). Mais detalhes sobre os dados aqui coligidos, bem como a fonte bibliográfica correspondente, podem ser encontrados no material suplementar (Table S1).
Além dos clados acima mencionados, cabe ressaltar o motivo da ausência de menção para outros grupos sabidamente frugívoros de Erebidae e Noctuidae em outras regiões do planeta. Os Anobinae, por exemplo, assim como os gêneros Alabama (Scoliopteryginae), Cecharismena (Boletobiinae, Phytometrini), Pharga (Scolecocampinae), já foram agrupados dentro do que seria uma definição mais ampla de Calpinae, utilizando a presença de uma probóscide especializada como caráter autapomórfico que definiria o grupo (Fibiger & Lafontaine, 2005). Entretanto, os próprios autores admitem que alguns gêneros deste agrupamento são desprovidos de modificações no ápice da probóscide. Como não há registros de frugivoria destes grupos no neotrópico, e apenas registros ocasionais destes grupos no Sudeste Asiático (Holloway et al., 2013), estes grupos não foram aqui incluídos como potencialmente frugívoros. Por outro lado, Herminiinae, Boletobiinae e Eriopinae são mais abundantemente amostrados em armadilhas VSR na África e no Sudeste Asiático (Holloway et al., 2013; Delabye et al., 2021). Entretanto, na Região Neotropical nós não encontramos nenhuma menção à potencial frugivoria em nenhuma de suas espécies, razão de não incluirmos ainda a lista total. Sua inclusão integral significaria uma mudança radical, tanto na riqueza quanto na composição de espécies, sobretudo em função da inclusão de Herminiinae, cujas espécies registradas no Brasil somam 146 até o momento (Specht et al., 2022).
Potential use of frugivorous moths as a bioindicators
Os lepidópteros têm sido estudados devido ao seu potencial enquanto organismos bioindicadores (Melo et al., 2019; Santos et al., 2020; Hill et al., 2021). Entretanto, esses esforços são particularmente focados nas borboletas, cuja sistemática e ecologia são admitidamente mais conhecidas, sobretudo na região Neotropical. Nesta presente secção nós argumentamos a favor da inclusão das mariposas nos estudos de monitoramento de fauna terrestre, seguindo três relevantes adições de informação biológica intrinsecamente relacionadas à sua história natural: seu hábito de vida noturno, na associação com plantas hospedeiras distintas daquelas utilizadas pelas borboletas frugívoras; de suas relações com ecossistemas agrícolas (e.g. espécies de praga com resistência a inseticidas).
Hábitos noturnos:
O simples fato das mariposas frugívoras apresentarem um período de atividade de voo oposto ao das borboletas as tornam ecologicamente distintas em muitos aspectos (Daily & Ehrlich, 1996; Ribeiro & Freitas, 2010). Por esse motivo, estas duas assembleias costumam responder de formas diferentes a processos ecológicos, tais como suas correlações com a diversidade local de plantas, medidas estruturais de fragmentos florestais e tipos de hábitat (Ribeiro et al., 2015; Delabye et al., 2021). Não surpreendente, a riqueza de assembleias de borboletas costuma não estar correlacionada com a de mariposas em escalas locais (Daily & Ehrlich, 1996; Ricketts et al., 2002). Uma das justificativas se dá pelo fato de as mariposas serem mio térmicas, e, portanto, serem independentes da temperatura externa para regular sua atividade de voo (Daily & Ehrlich, 1996). Assim, o comportamento das borboletas é associado com a presença de clareiras de luz solar na floresta para termo regular, forragear, marcar território e encontrar parceiros sexuais (Spitzer et al., 1997; Uehara-Prado et al., 2006; Tropek & Konvicka, 2010; Vlasanek et al., 2013). Em contrapartida, o comportamento das mariposas deve se mostrar indiferente às variações microclimáticas envolvendo temperatura em fragmentos florestais (e.g. efeito de borda, estratificação vertical) uma vez que durante à noite estas diferenças são minimizadas.
Além disso, estima-se que as populações de mariposas estejam especificamente suscetíveis ao aumento da poluição luminosa causada pela expansão das metrópoles e das redes de iluminação urbanas e rurais (Macgregor et al., 2014). Diversos efeitos adversos já foram demonstrados em comunidades de mariposas influenciadas pela iluminação artificial, como o aumento da atividade de voo, redução do transporte de pólen, redução de alimentação; aumento da mortalidade; alteração dos mecanismos de dispersão das espécies; fragmentação de populações; problemas na produção de feromônios e gametas; e a cópula e a oviposição podem ser suprimidas ou impulsionadas (Van Langevelde et al., 2017; Macgregor et al., 2017; Boyes et al., 2021). O aumento da predação por morcegos e pássaros também é relatado na literatura (Wakefield et al., 2015), uma vez que as mariposas passam a não ouvir a ecolocalização e o bater de asas destes predadores e não realizam as manobras evasivas para evitá-los (Hügel & Goerlitz, 2020). A redução da massa corporal também é registrada em larvas, provavelmente devido à baixa qualidade da planta usada como alimento (limitada às plantas disponíveis no local iluminado). Por fim, ainda pode ocorrer falha ao entrar em diapausa, e alteração na produção de melanina devido ao estresse luminoso (Boyes et al., 2021). Ainda, há relatos que mencionam comportamento lucífugo em alguns grupos, como de algumas espécies de Letis Hübner, 1821, em que os indivíduos mantêm-se afastados de fontes luminosas de alta potência (Barbut et al., 2012). Neste contexto, as armadilhas frugívoras podem ser utilizadas como alternativa para o monitoramento de assembleias localizadas sob o efeito das redes de iluminação de centros urbanos e rurais, e consequentemente quantificar este impacto em diferentes contextos. O uso de armadilhas luminosas, por exemplo, seria inviável a este propósito, uma vez que as fontes luminosas externas às armadilhas interferem diretamente na sua eficiência amostral.
Plantas Hospedeiras:
Um dos aspectos biológicos que tornam as borboletas frugívoras sensíveis às alterações ambientais reside na forma com que interagem com suas respectivas plantas hospedeiras. As diferentes linhagens que compõem as borboletas frugívoras neotropicais costumam apresentar relações bastante especializadas com seus hospedeiros (Nylin et al., 2014), normalmente se restringindo a um ou poucos gêneros de angiospermas que cada espécie é capaz de se alimentar (Ackery, 1988; Beccaloni et al., 2008). Por isso, mudanças na estrutura de comunidades de borboletas frugívoras são comumente atribuídas a diferentes aspectos relacionados às plantas hospedeiras, como sua presença/ausência (Ribeiro & Freitas, 2011), riqueza (Uehara-Prado et al., 2006) e composição de espécies (Freire et al., 2021) e fragmentação de habitat (Sousa et al., 2019).
A lista de plantas hospedeiras utilizadas por mariposas frugívoras é certamente mais escassa do que o conhecido para as borboletas, mas ainda assim grande parte dos gêneros já possuem algum hospedeiro registrado, conforme pode ser conferido em “A Database of the World's Lepidopteran Hostplants” (HOSTS) (Robinson et al., 2022), permitindo interpretações sobre suas correlações (e.g. Ribeiro et al., 2016). Através destas poucas informações, é possível verificar que uma grande parcela das mariposas frugívoras utilizam gêneros e famílias de plantas bastante distintas daquelas utilizadas pelas borboletas frugívoras, embora haja exemplos notáveis de compartilhamento de hospedeiros. Os Thermesiini, por exemplo, possuem clara preferência pela alimentação em uma grande diversidade de gêneros de Fabaceae (Cock, 2020), uma família utilizada por grande parte das espécies de Morpho que são atraídas às armadilhas frugívoras (Ackery, 1988). As espécies de Mocis alimentam-se preferencialmente de Poaceae, assim como os Satyrinae (HOSTS). Outra semelhança curiosa se dá pelo compartilhamento das plantas hospedeiras de Pararcte schneideriana, Historis spp. e Colobura spp., que se alimentam preferencialmente de Cecropia spp. (Urticaceae) (Ackery, 1988; Janzen & Hallwachs, 2022). Convergentemente, linhagens próximas a estes gêneros consomem outros gêneros de Urticaceae (HOSTS).
No entanto, ainda há, entre as mariposas frugívoras, um outro conjunto de plantas hospedeiras pouco ou não utilizadas pelas borboletas frugívoras neotropicais. Este é o caso, por exemplo dos Scoleopteryginae, que utilizam sobretudo Malvaceae como planta hospedeira (Janzen & Hallwachs, 2022) (HOSTS). Em Nymphalidae, os registros de alimentação nessa família são exclusivos de espécies nectarívoras ou não neotropicais (Ackery, 1988) (HOSTS). Já as espécies de Oraesia e Eudocima são amplamente registradas alimentando-se de Menispermaceae, Ranunculales (HOSTS), uma linhagem basal de Eudicotiledôneas que é utilizada apenas por um subgênero de Morpho (Iphimedia), mas que raramente são capturados em armadilhas frugívoras (Santos et al., 2018). Outra miríade de exemplos inclui o uso de espécies não nativas e/ou espécies cultivadas como plantas hospedeiras, e que não são comumente utilizadas por borboletas. Por exemplo, Hemeroblemma mexicana utiliza Theobroma cacau como planta hospedeira; Feigeria mycerina utiliza Coffea arábica e Mangifera indica; Gonodonta bidens e G. biarmata utilizam Diospyrus kaki (HOSTS). Em suma, a adição destas mariposas em estudos de conservação e monitoramento de fauna, maximizaria o potencial do uso de assembleias de lepidópteros frugívoros em detectar mudanças estruturais nos ecossistemas amostrados, uma vez que uma maior diversidade de relações ecológicas é também amostrada. Se incluídos entre os frugívoros Neotropicais, os Eriopinae e Herminiinae ampliariam ainda mais esta capacidade, uma vez que estas subfamílias são consumidoras de diferentes grupos de samambaias enquanto larvas (Goldstein et al., 2021), uma linhagem de plantas que não interagem diretamente com nenhuma outra borboleta frugívora Neotropical.
Ecossistemas Agrícolas:
A expansão agrícola também tem sido tema de estudos ecológicos nos quais as borboletas frugívoras são utilizadas como indicadores de qualidade ambiental (Hill et al., 2021). As comunidades de borboletas se mostram sensíveis a alterações promovidas pela fragmentação de habitat (Filgueiras et al., 2019; Melo et al., 2019), silvicultura (Barlow et al., 2008; Van Halder et al., 2008) e modificação da paisagem (Santos et al., 2020) ao redor de ambientes naturais. No entanto, raramente uma espécie de borboleta encontra-se diretamente associada a ecossistemas agrícolas, ao contrário do que ocorre com algumas espécies de mariposas frugívoras, que, tanto em suas fases imaturas quanto adultas, associam-se a cultivos agrícolas de grande relevância no Brasil. Este é o caso, por exemplo, das larvas de Anticarsia gemmatalis, Mocis latipes e Alabama argillacea, todas desfolhadoras de espécies cultivadas em larga escala no Brasil, como a soja, milho, sorgo, trigo e algodão (Ramalho et al., 2014; Bortolotto et al., 2015; Claudino et al., 2021). Hábitats amostrados próximos a estes cultivos devem apresentar elevados registros populacionais destas espécies de Lepidoptera, como normalmente observado em armadilhas luminosas (obs. pess. Carneiro, 2022) e, portanto, destacar ainda mais os efeitos da fragmentação sobre a estrutura das comunidades.
Entretanto, também os adultos de algumas espécies de mariposas são considerados pragas devido às lesões causadas pelas probóscide em frutos de espécies cultivadas para consumo humano, algo bastante particular, uma vez que o status de praga em Lepidoptera normalmente é atribuído às larvas (Klem & Zaspel, 2019). Dessa forma, danos econômicos em cultivos de frutas, como aqueles causados por surtos, são relatados quando estes organismos fogem de controle, principalmente devido à fenômenos como el niño (Vargas-Fonseca et al., 2020) e desequilíbrios ambientais, e a supressão de inimigos naturais (Wagner et al., 2021; Correa-Carmona et al., 2022). Este é o caso, principalmente, de algumas espécies de Eudocima (Hernández-Ruiz et al., 2017; Vargas-Fonseca et al., 2020), cujo aparelho bucal é capaz de perfurar o epicarpo de frutos de Carica papaya L. e Vitis vinifera L. (Zenker et al., 2010; Hernandez-Ruiz et al., 2017) e causar perdas econômicas significativas nestes cultivos. Em outros continentes, espécies nativas de Eudocima são também conhecidas como importantes pragas de Citrus L. (Bänziger, 1982; Fay, 2002). No entanto, não há relatos de espécies de borboletas frugívoras que produzem danos a estes cultivos, mesmo que estas se alimentem oportunamente destes frutos (Zenker et al., 2012).
Conclusions and guidelines
● Este manuscrito traz o primeiro checklist de espécies de mariposas frugívoras do Brasil, fornecendo subsídios para a inclusão de Noctuoidea em estudos de monitoramento de fauna terrestre.
● Devido às diferenças ecológicas e de hábitos entre borboletas e mariposas frugívoras, muita informação biológica pode ser adicionada com a inclusão das mariposas frugívoras como bioindicadores ao lado das borboletas.
● Inventários e estudos diversos que permitam o conhecimento da fauna de mariposas frugívoras são necessários e urgentes, bem como a avaliação das espécies e categorização das mesmas pela IUCN, visando dar continuidade às estratégias de conservação.
Translation - English Abstract
Studies using terrestrial fauna surveys and monitoring strategies have been increasingly used in in situ conservation programs. These methods allow the identification and quantification of anthropic impacts on ecosystems, as well as to propose mitigating measures. Insects constitute a highly relevant group in ecological assessments of terrestrial ecosystems since they are dominant in species diversity, participate in all trophic chains, and are responsive to environmental changes. The order Lepidoptera stands out in biomonitoring, especially with frugivorous butterflies, which are sensitive to different environmental impacts and ecological gradients. When traps for frugivorous butterflies are set, they also collect a great diversity of moths, which end up being discarded from sampling due to identification difficulties and lack of specialists in the Neotropical region. Frugivorous moths belong mainly to the Noctuoidea superfamily, but no study to date has collected records on species that occur in Brazil, their distribution, and possible benefits of including them in monitoring plans involving frugivorous butterflies. Thus, this study aimed to review the literature addressing species of frugivorous moths (Lepidoptera: Noctuoidea) in Brazil, to create the first checklist of Brazilian species that share this feeding habit. Additionally, we reviewed the different behaviours associated with frugivory and discussed how the inclusion of moths could enrich the fauna conservation and monitoring programs already carried out in the country with butterflies. In total, 136 species were collected from the literature, distributed in 30 genera, belonging to the families Erebidae and Noctuidae registered in the country. Like butterflies, frugivorous moths are not represented by a single monophyletic group. The most representative lineages are Calpini (Calpinae), Thermesiini (Erebinae), and Eriopygini (Noctuinae). Due to the ecological differences between butterflies and frugivorous moths (e.g. flight activity period, relationship to host plants, diversity of agricultural pests), much new biological information can still be added to current research. Applied studies are still needed to test whether moths are equally sensitive to environmental changes, whether they are vertically stratified in forest ecosystems, and whether they have a restricted or endemic geographic distribution to Brazilian vegetational types.
Key Words
Lepidoptera, Erebidae, Noctuidae, fruit-piercing.
INTRODUCTION
Fauna monitoring is a tool that allows identifying and mitigating direct and indirect anthropic impacts, as well as natural changes in terrestrial ecosystems, which favours medium and long-term conservation studies (Hoffmann et al., 2019). In terrestrial fauna monitoring studies, insects are important mainly because of their high species diversity and presence in the most varied trophic niches. In addition, several traditional entomological sampling techniques allow the action of standardised and replicable protocols in different places around the world (Rydon, 1964; Sussenbach & Fiedler, 1999; Freitas et al., 2014; Matos-Maraví et al., 2019).
Frugivorous butterflies stand out among the major insect groups used as models for fauna monitoring programs (Hill et al., 2021). They have shown sensitivity to different environmental impacts and ecological gradients, and research conducted on them has provided relevant data on distribution, biology, interactions with other organisms, as well as ecosystem conservation status and biological diversity (Beirão et al., 2017; Filgueiras et al., 2019; Santos et al., 2020; Brito et al., 2021). Butterflies of this group feed on fermenting liquids and organic compounds. Thus, they are attracted to baits prepared with banana and sugarcane juice or other compounds and mixtures rich in carbohydrates (Santos et al., 2016). These baits can then be arranged in traps, usually in the Van Someren & Rydon (VSR) pattern (Rydon, 1964; Shuey, 1997; Uehara-Prado et al., 2006) and can sample the fauna full-time and in different areas in a simultaneous and standardised manner (Süssenbach & Fiedler, 1999; Santos et al., 2016).
VSR traps, however, do not capture only frugivorous butterflies. The traps stay active at night, so they also capture moths that share this feeding habit, especially those belonging to the Noctuoidea superfamily (Rydon, 1964; Süssenbach & Fiedler, 1999; Freitas et al., 2003, 2014; Holloway et al., 2013). This superfamily has approximately 42,400 species and is the largest of the order Lepidoptera (van Nieukerken et al., 2011), with the families Erebidae and Noctuidae having frugivorous moths.
Erebidae is the largest family of Noctuoidea, with approximately 25,000 described species (Zahiri et al., 2011). This family comprises species that, despite recent advances in molecular systematics, still have not been extensively studied taxonomically (Fibiger & Lafontaine, 2005; Ferro et al., 2012). The family Noctuidae, in turn, has more than 12,000 described species, distributed in approximately 1,150 genera (van Nieukerken et al., 2011), and concentrates a large portion of species of agricultural importance (Zahiri et al., 2013; Keegan et al., 2021). In many terrestrial ecosystems, noctuids and erebids, play important ecological roles as herbivores since they associate with different host plant groups, as do butterflies.
Due to Brazil's wide territorial extension, efforts to sample and catalogue biodiversity involve many challenges, part of them also linked to the serious lack of investment in scientific research and involvement of trained professionals to conduct systematic sampling (Freitas & Marini-Filho, 2011; Roque et al., 2018). The inclusion of moths in sampling protocols for frugivorous butterflies would be an easily applicable action since moths can be sampled using the same traps and experimental design simultaneously, without increasing costs or the amount of professionals involved in field work. In this context, this work aimed to review the studies that record species of frugivorous moths (Lepidoptera: Noctuoidea) that occur in Brazil, as well as to characterise the frugivorous habit of these species and obtain the first checklist of such species in the country. Finally, we propose a discussion on how the different biological characteristics of frugivorous moths can be exploited in order to enrich studies of frugivorous lepidopterans for fauna conservation and monitoring programs.
MATERIALS AND METHODS
We conducted an extensive search of the literature citing species of Erebidae and Noctuidae present in Brazil, associated with the frugivorous habit. We searched for records of this behaviour in the field or the presence of morphological adaptations in the proboscis apex of these species that relate them to the frugivorous habit. Once flagged as possible frugivorous moths, other records of these species were surveyed to enrich information about their distribution and ecological interactions. Thus, the first checklist of Brazilian frugivorous moth species was created. It includes available information on: i) proboscis morphological analyses already performed (electronic or scanning microscopy) to confirm structures adapted to the fruit-piercing habit; ii) reports of observations of the fruit-piercing habit; iii) sampling protocols (especially those that used fruit baits and VSR traps); iv) places where the species occur; v) main families of host plants used. After all this information was collected, it was necessary to define the frugivorous habit since the literature describes a wide variation of this habit associated with different groups of frugivorous moths distributed throughout the world.
The adopted classification followed taxonomic and systematic studies focusing on Erebidae and Noctuidae (Berio, 1991; Zilli, 2003; Zahiri et al., 2012, 2013; Keegan et al., 2021; Barbut, 2022).
RESULTS AND DISCUSSION
Characterization of frugivorous habit
The development of various feeding habits at different moments of the evolution of Lepidoptera made it possible to take advantage of different nutritional resources (Krenn & Kristensen, 2004; Stekolnikov & Korzeev, 2007; Krenn, 2019). In addition to nectar, other resources such as tree sap exudate, decomposing ripe fruit, tears, carcasses, water puddles, and even blood are food sources of the lepidopteran diet (Krenn, 2010; Zaspel et al., 2014; Lehnert et al., 2016). The presence or absence of microstructures—as well as their structural modifications—such as the sensilla styloconica at the lepidopteran’s proboscis apex, might indicate the type of food resource exploited (Molleman et al., 2005; Lehnert et al., 2016; Lehnert & Wei, 2019).
The diversity of the group’s feeding habits raises interest for studies related to Lepidoptera proboscis morphology, especially regarding to species capable of piercing fruits or even the skin of mammals (Bänziger, 1970; Bänziger, 1980; Zaspel et al., 2007). Fruit-piercing species tend to have a sturdier and shorter proboscis, with no variation in height along its length when compared to non-piercers, in addition to larger and more robust muscle bundles (Zenker et al., 2011). The proboscis apex may have the height modified, with a sharp final portion to favour the piercing behaviour (Bänziger, 1970). Near the proboscis apical region there are cuticle and sensilla structures, modified for puncturing (Krenn, 2019). In addition, the proboscis of piercing species have erectile structures in their lateral region, derived from sensilla (Bänziger, 1980), which are used to puncture and anchor the proboscis during perforation and are absent in less efficient piercing individuals (Bänziger, 1970; Krenn, 2019). The efficiency of tissue piercing also depends on the rigidity and movement of the proboscis. Bänziger (1980) described central axis movements and oscillatory twisting of moths of genus Calyptra Ochsenheimer, 1816, which assist in tissue puncturing. These changes in proboscis movement, as well as the presence of derived characteristics, allowed new functional roles in lepidopteran feeding (Krenn, 2010).
The presence of modified structures at the proboscis tip (e.g. sensilla styloconica), is shared among frugivorous moths of Erebidae and Noctuidae families (Zenker et al., 2011), frugivorous butterflies Nymphalidae (Krenn et al., 2001), zoophilic moths, such as the “eye-frequenting” or “lachryphagous” (Büttiker et al., 1996) and by vampire moths that practise the facultative habit of hematophagy (Bänziger, 1980; Zaspel et al., 2007), which is probably used to obtain complementary nutrients, such as carbohydrates and minerals (Molleman, 2010; Zaspel et al., 2012).
However, the morphological adaptations associated with frugivory cannot always be easily recognised in the lepidopteran’s proboscises (Zenker et al., 2010). This is because the habit of feeding on decaying fruit can be facultative or opportunistic. Thus, the frugivorous Lepidoptera species can be classified as either primary or secondary piercers (Bänziger, 1982).
Primary piercers are those able to pierce fruit and that present structural modifications in the proboscis; they are mainly represented by members of the subfamily Calpinae (Erebidae). In some cases, they can cause direct damage to orchards, e.g. Oraesia Guenée, 1852, Eudocima Billberg, 1820, and Gonodonta Hübner, 1818 (Zenker et al., 2010; Zaspel et al., 2012; Borth & Kons, 2022).
As for the secondary piercers (e.g. Ascalapha odorata Linnaeus, 1758), the frugivorous habit is facultative or opportunistic, and the proboscis does not always show apparent morphological modifications (Zenker et al., 2010). Many of these frugivores take advantage of existing punctures made by primary piercers or damage produced by other frugivorous animals (Borth & Kons, 2022). In this case, the damage occurs only in the fruit flesh, which gets pierced and lacerated; this makes the fruits prone to rotting caused by the inoculation of pathogens such as fungi and bacteria (Bänziger, 1982).
Secondary piercers are represented by widely dispersed lineages in the phylogeny of Erebidae and Noctuidae, as shown by recent molecular analyses (Zahiri et al., 2012, 2013; Zaspel et al., 2012), e.g. Thermesiini Guenée, 1852, and some members of Euclidiini Guenée, 1852, Poaphilini Guenée, 1852, and Eriopygini Fibiger & Lafontaine, 2005 (Zenker et al., 2010). A third group of frugivores can still be considered, composed by species that only ingest the available pulp from damaged fruit or, at most, scrape surface cells from the fruit flesh, using the proboscis bristles (e.g. sensilla) to release liquid content from the fruit flesh. However, distinguishing this group from secondary piercers can be very complex, as it is necessary to assess the available food resource, as well as the individuals' behaviour and morphology (Bänziger, 1982; Zaspel et al., 2011).
Therefore, the analysis of the morphological apparatus can provide information about the feeding habits of the species. Nevertheless, the information should be evaluated along other records of the natural history of the species, and is especially relevant for fauna monitoring programs since outlining the species able to be sampled with decomposing fruit baits is needed. In the following topics we present, based on a literature review, the species of Noctuoidea already known to be frugivorous, as well as those who are potentially frugivorous—and, therefore, would be of interest for the delimitation of this trophic niche in nocturnal lepidopterans.
Who are the frugivorous moths from Brazil?
The superfamily Noctuoidea has a total of 136 species of frugivorous moths recorded in Brazil. The listed species belong to 30 distinct genera from the families Erebidae and Noctuidae (Table 1).
Erebidae is the most representative in number of species, containing 117 species, distributed in 27 genera, represented mostly by the lineages Calpini (n = 44), Thermesiini (n = 34), Omopterini (n = 11), and Anomini (n = 9). Calpinae has the majority of its species classified as primary fruit piercers, as already described by other studies, due to the presence of piercing structures on the proboscis (Zaspel et al., 2011; Zaspel et al., 2012; Klem & Zaspel, 2019). Among them, Gonodonta spp. and Oraesia argyrosema (Hampson, 1926) stand out for causing damage and losses on citrus and Vitis vinifera L. fruit cultivars (Todd, 1959; Zenker et al., 2012). Ophiderini are also considered primary fruit piercers, especially of citrus fruit orchards, in addition to papaya, kiwi, and star fruit, with the genus Eudocima being the best known for such a habit; it has been reported in Brazil and also in other countries (Leong & Kueh, 2011; Hernández-Ruiz et al., 2017; Reeves et al., 2017; Montes et al., 2018; Vargas-Fonseca et al., 2020).
All other Calpinae genera occurring in Brazil (Ferenta Walker, 1857, Graphigona Walker, 1857, Oraesia Guenée, 1852, Plusiodonta Guenée, 1852, and Tetrisia Walker, 1867) were included as probable frugivores because they have morphological characteristics and evolutionary history that suggest primary piercer behaviour (Zaspel et al., 2011).
Previously referred to as Calpinae (Fibiger & Lafontaine, 2005), Goniapteryx servia (Stoll, 1780) are also erebids with frugivorous habits, although lacking specialised morphological structures on the proboscis for piercing fruit (Zaspel et al., 2011). Therefore, this species, along with two others that occur in Brazil, are classified in this paper as potential secondary piercers. Since the work of Zaspel & Brenham (2008), Goniapteryx remains as a genus of Erebidae Incertae sedis.
In Thermesiini, the individuals are mostly secondary fruit piercers, such as the case of the species Ascalapha odorata and Feigeria mineis Geyer, 1827, both associated with grape crops in Brazil (Zenker et al., 2010). However, for some species of Thermesiini, the type of piercing habit is not entirely clear (Table 1) since there are reports of observation of their feeding but no further evidence of their actual piercing ability. The genus Zale Hübner, 1818 was the only representative of Omopterini in this review; its individuals are characterised by a secondary piercing habit, as observed for Zale exhausta Guenée, 1852, in Brazil (Zenker et al., 2010; Zenker et al., 2012). The species of this genus recorded in Brazil (Duarte et al., 2022) are morphologically very similar, which justifies their inclusion as potential frugivores, along with Z. exhausta.
Still in Erebinae, the tribes Poaphilini, Euclidiini, Ophiderini, and Panopodini have also been reported in the literature with other species that show frugivorous habits, although with less representation. The tribe Poaphilini, represented by the genera Achaea Hübner, 1823, Dysgonia Hübner, 1823, and Neophisma Guenée, 1852, has species adapted for secondary piercing of fruits, which cause damage and lacerations to the exposed flesh. In Brazil, Achaea ablunaris Guenée, 1852 and Neophisma tropicalis are reported to cause damage in grape crops, reducing fruit production due to the inoculation of pathogens that rot the berries (Zenker et al., 2010). The Asian species of Dysgonia, in turn, are considered primary piercers by Bänziger (1982), although the type of piercing habit is not detailed for the Brazilian species.
In Euclidiini, the representative genus was Mocis Hübner, 1823, known to be secondary piercers, with no adaptations on the proboscis to pierce fruits since they only lacerate the fruit and feed on the pulp (Zenker et al., 2010; Zaspel et al., 2011). Another subfamily of Erebidae of great representation in the Brazilian fauna is Eulepidotinae. However, only Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Panopodini) and Erebostrota murifera Dognin, 1914 (Incertae sedis) are recorded species of this large subfamily (144 species recorded in Brazil) associated with frugivorous habits. The former is widely known for its status as a pest species in its larval stage, associated with several cultivars, mainly soybeans (Bortolotto et al., 2015). Adults have been recorded as secondary piercers of Vitis vinifera L. fruit (Zenker et al., 2012). The second, on the other hand, was recorded in frugivore traps deployed in the Amazon biome, probably associated with the understory forest stratum (Ribeiro et al., 2016).
The Scoleopteryginae are known in the tropics for their frugivorous habits. In South Asia, Holloway et al. (2013) suggest that different genera of this subfamily show distinct preferences to the type of baits in VSR traps (decomposing fish and crustaceans are also used in frugivore traps set in tropical regions, in addition to bananas; see Checa et al., 2018). In this case, the group of genera related to Anomis would have a preference for traps containing bananas (Holloway et al., 2013). In Europe, the type genus of the subfamily is also frugivorous (Büttiker, 1997). In Brazil, among the species of Anomis Hübner, 1821, recorded so far, none has been stated explicitly as frugivorous. Since non-Brazilian Anomis species are known to be primary fruit piercers (Zaspel et al., 2011), they are included in this study as potentially frugivorous. In addition to Anomis, Zenker et al. (2011) record Alabama argillacea Hübner, 1823 as a secondary piercer.
In the Noctuidae family, only three species have been formally recorded in Brazil with frugivorous habits: Chabuata major (Guenée, 1852), Pararcte schneideriana (Stoll, 1782), and Sosxetra grata (Walker, 1862). Chabuata major has been recorded piercing the flesh of Vitis fruits (Zenker et al., 2010; Zenker et al., 2012), however, stamens are present in the proboscis of these same individuals, suggesting that the species also has a nectarivorous habit like other Noctuidae (Zenker et al., 2010). It was not possible to infer the piercing habit of the other two species, since frugivory records were obtained through VSR traps (Ribeiro et al., 2015; Inacio et al., 2019). Both genera are monotypic, currently recognized as belonging to the subfamily Dyopsinae (Zahiri et al., 2013). More details about the collected data, as well as the corresponding bibliographic source, can be found in the supplementary material (Table 2).
In addition to the aforementioned clades, it is worth noting the reason there is no mention of other known frugivorous groups of Erebidae and Noctuidae in other regions of the planet. Anobinae, as well as the genera Alabama (Scoliopteryginae), Cecharismena (Boletobiinae, Phytometrini), and Pharga (Scolecocampinae), for example, have already been grouped within what would be a broader definition of Calpinae, using the presence of a specialised proboscis as an autapomorphic character that defines the group (Fibiger & Lafontaine, 2005). However, the authors admit that some genera in this grouping are devoid of modifications at the apex of the proboscis. Since there are no records of frugivory of these groups in the Neotropics, and only occasional records in Southeast Asia (Holloway et al., 2013), these groups were not included as potentially frugivorous. On the other hand, Herminiinae, Boletobiinae, and Eriopinae are more abundantly sampled in VSR traps in Africa and Southeast Asia (Holloway et al., 2013; Delabye et al., 2021). However, in the Neotropical Region we did not find any mention of potential frugivory in any of its species, and, for this reason, the list has not yet been entirely included. Its full inclusion would mean a radical change in both species richness and composition, especially given the inclusion of Herminiinae, whose species recorded in Brazil total 146 to date (Specht et al., 2022).
Potential use of frugivorous moths as bioindicators
Lepidoptera have been studied due to their potential as bioindicator organisms (Melo et al., 2019; Santos et al., 2020; Hill et al., 2021). However, these efforts are focused particularly on butterflies, whose systematics and ecology are better known, especially in the Neotropical region. In this section, we advocate the inclusion of moths in terrestrial fauna monitoring studies, following three relevant additions of biological information intrinsically related to their natural history: their nocturnal life habits; their association with host plants other than those used by frugivorous butterflies; their relationships with agricultural ecosystems (e.g., pest species resistant to insecticides).
Nocturnal habits:
The simple fact that the flight activity period of frugivorous moths is opposite to that of butterflies makes them ecologically distinct in many aspects (Daily & Ehrlich, 1996; Ribeiro & Freitas, 2010). For this reason, these two assemblages usually respond in different ways to ecological processes, such as their correlations with the local plant diversity, structural measurements of forest fragments, and habitat types (Ribeiro et al., 2015; Delabye et al., 2021). Unsurprisingly, the richness of butterfly assemblages is usually not correlated to those of moths at local scales (Daily & Ehrlich, 1996; Ricketts et al., 2002). One of the reasons is that moths are endothermic, and therefore independent of external temperature to regulate their flight activity (Daily & Ehrlich, 1996). Thus, butterfly behaviour is associated with the presence of sunlight clearings in the forest for regular term, foraging, marking territory, and mating (Spitzer et al., 1997; Uehara-Prado et al., 2006; Tropek & Konvicka, 2010; Vlasanek et al., 2013). In contrast, moth behaviour should be indifferent to microclimatic variations involving temperature in forest fragments (e.g. edge effect, vertical stratification) since these changes are minimised at night.
Furthermore, moth populations are estimated to be particularly susceptible to increases in light pollution from urban and rural lighting networks, sprawled by expanding metropolises (Macgregor et al., 2014). Several adverse effects have already been demonstrated in moth communities under the influence of artificial lighting, such as: increased flight activity; reduced pollen transport; less feeding; increased mortality rates; changes in species dispersal mechanisms; population fragmentation; pheromone and gamete production problems; and suppression or boosting of both copulation and oviposition (Van Langevelde et al., 2017; Macgregor et al., 2017; Boyes et al., 2021). The increased predation by bats and birds is also reported in the literature (Wakefield et al., 2015) since moths do not hear the echolocation or wing flapping of these predators and do not perform the needed evasive maneuvers to avoid them (Hügel & Goerlitz, 2020). Reduced body mass is also reported in larvae, possibly due to the low quality of plants used as food (limited to plants available around illuminated locations). Lastly, luminous stress can still cause failure to enter diapause and changes in melanin production (Boyes et al., 2021). There are also reports of lucifugal behavior in some groups, such as in some species of Letis Hübner, 1821, with individuals staying away from high-powered light sources (Barbut et al., 2012). In this context, the frugivore traps can be used as an option for monitoring assemblages located under the effect of urban and rural lighting networks, as well as to quantify this impact in different scenarios. The use of luminous traps, for example, would be unfeasible for this purpose, as light sources external to the traps directly interfere with their sampling efficiency.
Host Plants:
One of the biological aspects that render frugivorous butterflies sensitive to environmental changes lies in the interaction between them and their respective host plants. The different lineages that make up Neotropical frugivorous butterflies usually display quite specialised relationships with their hosts (Nylin et al., 2014) and are usually restricted to one or a few angiosperm genera that each species is able to feed on (Ackery, 1988; Beccaloni et al., 2008). Therefore, changes in the structure of frugivorous butterfly communities are commonly attributed to different aspects related to host plants, such as their presence or absence (Ribeiro & Freitas, 2011), richness (Uehara-Prado et al., 2006), species composition (Freire et al., 2021), and habitat fragmentation (Sousa et al., 2019).
The list of host plants used by frugivorous moths is certainly more sparse than the one for butterflies, but most genera already have a registered host, according to “A Database of the World’s Lepidopteran Hostplants”, also known as HOSTS (Robinson et al., 2022), which allows interpretations about their correlations (e.g. Ribeiro et al., 2016). Through this limited information, it is possible to observe that a large portion of frugivorous moths use genera and plant families quite distinct from those used by frugivorous butterflies, although there are notable examples of shared hosts. Thermesiini, for example, have a clear feeding preference for a wide diversity of Fabaceae genera (Cock, 2020), a family used by a majority of the Morpho species that are attracted to frugivore traps (Ackery, 1988); Mocis species feed preferentially on Poaceae, as do the Satyrinae (HOSTS). Another curious similarity is the sharing of host plants for Pararcte schneideriana, Historis spp., and Colobura spp., which feed preferentially on Cecropia spp. (Urticaceae) (Ackery, 1988; Janzen & Hallwachs, 2022). Convergently, lineages close to these genera consume other Urticaceae genera (HOSTS).
However, another set of host plants that are seldom or not used by Neotropical frugivorous butterflies are used by frugivorous moths. This is the case with the Scoleopteryginae, which use mainly Malvaceae as host plants (Janzen & Hallwachs, 2022) (HOSTS). In Nymphalidae, feeding records in this family exist only for nectarivorous or non-Neotropical species (Ackery, 1988) (HOSTS). In contrast, the species Oraesia and Eudocima are widely documented and feed on Menispermaceae and Ranunculales (HOSTS), a basal lineage of Eudicotyledons used by only one Morpho subgenus (Iphimedia) but rarely captured in frugivore traps (Santos et al., 2018). Another myriad of examples includes non-native or cultivated species as host plants, not commonly used by butterflies. For instance, Hemeroblemma mexicana uses Theobroma cacau as a host plant; Feigeria mycerina uses Coffea arabica and Mangifera indica; Gonodonta bidens and G. biarmata use Diospyrus kaki (HOSTS).
In sum, the addition of these moths in preservation studies and fauna monitoring would maximise the potential uses of frugivorous lepidopteran assemblages to detect structural changes in surveyed ecosystems since a wider range of ecological relationships would also be observed. If included among the Neotropical frugivores, the Eriopinae and Herminiinae would further extend this capability since these subfamilies feed on different fern groups while larvae (Goldstein et al., 2021). Ferns are a lineage of plants that do not directly interact with any other Neotropical frugivorous butterfly.
Agricultural Ecosystems:
Agricultural expansion has also been the subject of ecological studies with frugivorous butterflies employed as indicators of environmental quality (Hill et al., 2021). Butterfly communities are shown to be sensitive to changes caused by habitat fragmentation (Filgueiras et al., 2019; Melo et al., 2019), silviculture (Barlow et al., 2008; Van Halder et al., 2008), and landscape modifications (Santos et al., 2020) surrounding natural environments. However, rarely is a butterfly species directly associated with agricultural ecosystems, contrary to what occurs with some frugivorous moth species during both early and adult stages that associate with important agricultural crops in Brazil. This is the case, for instance, of the Anticarsia gemmatalis, Mocis latipes, and Alabama argillacea larvae, all defoliators of widely cultivated species in Brazil, such as soybean, corn, sorghum, wheat, and cotton (Ramalho et al., 2014; Bortolotto et al., 2015; Claudino et al., 2021). Habitats near these crops have large population records of these Lepidoptera species, as usually observed in luminous traps (pers. comm. Carneiro, 2022) and, therefore, further emphasises the effects of structural fragmentation on the communities.
However, the adults of some moth species are considered pests due to the lesions caused by their proboscis on fruits of cultivated species for human consumption, something rather peculiar since the pest status in Lepidoptera is usually assigned to the larvae (Klem & Zaspel, 2019). Thus, economic damages to fruit crops, such as those caused by outbreaks, are reported when these organisms get out of control, mainly due to environmental imbalances such as the el niño phenomenon (Vargas-Fonseca et al., 2020) and the suppression of natural enemies (Wagner et al., 2021; Correa-Carmona et al., 2022). This is especially the case for some Eudocima species (Hernández-Ruiz et al., 2017; Vargas-Fonseca et al., 2020), whose mouth apparatus is able to pierce the epicarp of Carica papaya L. and Vitis vinifera L. fruits (Zenker et al., 2010; Hernandez-Ruiz et al., 2017), causing significant economic losses in these crops. On other continents, native Eudocima species are also known to be relevant pests of Citrus L. (Bänziger, 1982; Fay, 2002). However, there are no reports of frugivorous butterfly species damaging these crops, even when they opportunistically feed on these fruits (Zenker et al., 2012).
CONCLUSIONS AND GUIDELINES
● This manuscript provides the first checklist of frugivorous moth species in Brazil, offering support for the inclusion of Noctuoidea in studies monitoring terrestrial fauna.
● Due to the ecological and habit differences between butterflies and frugivorous moths, much biological information can be gathered by including frugivorous moths as bioindicators alongside butterflies.
● Inventories and other studies that expand the knowledge of the frugivorous moth fauna are necessary and urgent, as well as the evaluation and categorization of the species by the International Union for Conservation of Nature, to ensure the continuity of preservation strategies.
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I
was born in southern Brazil, in a bilingual family of Italian immigrants. My
love for music led me to my first degree, a Licentiate in Music. I also took a
technical course in accounting and worked in this area for about ten years.
Besides, I have always had a great interest in languages and books, and that is
why I took a Bachelor's degree in Languages and Literature, with special
emphasis on English, Italian, and Portuguese Translation. At the moment I am
doing a Lato Sensu Post-graduation in Translation and Proofreading. I have been
working with proofreading and editing for fourteen years, and started
translating three years ago. I have translated several academic articles, a video
course on classical music, and an English textbook.
Keywords: english, italian, portuguese, literature, education, music
Expertise